Sytuacja Kościoła prawosł. uległa zmianie w czasie II wojny światowej. Po aneksji 1939 wsch. województw Rzeczypospolitej, zamieszkanych przez ludność wyznania prawosł., zwiększyła się liczba parafii prawosławnych. Do wybuchu wojny niem.-sowieckiej 1941 władzom nie udało się rozbić struktury organizacji cerkiewnej. Na początku wojny metropolita Sergiusz wezwał wiernych do obrony ojczyzny. Cerkiew prawosł. odegrała ważną rolę w „wojnie ojczyźnianej”, wspierając państwo finansowo i moralnie. Rolę jej docenił Stalin, który 4 IX 1943 zezwolił na dokonanie wyboru metropolity Sergiusza na patriarchę, powrót duchownych z obozów i zakazał popierania ruchów schizmatyckich wewnątrz Kościoła. Po śmierci patriarchy Sergiusza jego następcą został Aleksy I (1945). Okres zaniechania prześladowań Cerkwi prawosł. trwał do lat 60. XX w. Liczba parafii wzrosła do 22 tys., gł. z powodu powiększenia obszaru ZSRR po II wojnie świat. i włączenia parafii grekokatol. na Ukrainie do Ros. Kościoła Prawosł. (1946).